1979年、アイ・アール・エム（IRM）株式会社として設立した。設立者はIPMの辻本憲三で、IPMはスペースインベーダーブームの際に社運をかけ、社名を冠した『IPMインベーダー』を発表するもののインベーダーの筐体の市場は1年ほどで飽和状態に陥いる。その状態で下請けから製造の継続を求められ断れなかった。結果10億円分の在庫を多く抱えてしまった。その直後、IPMはアイレムと社名変更して仕切り直しを図ろうとするが、辻本は同事業に続き、オリジナルゲームの製作に乗り出そうとする。しかし、当時まだコピーゲームがメインだったアイレムで辻本の意見は社内の理解が得られず、結果的に辻本を含む3人が退社した。この際インベーダー関連の在庫で被った負債を支払っている。

10億の借金により自宅さえも売り払い燻っていた辻本は、タイトーの社長ミハエル・コーガンより「お金を出すからビジネスをやってみないか」と言われ、コーガンより1億5千万を借り、それを元手に新規に会社を立ち上げることになった。なお、カプコンという社名は1981年にIRMの子会社として設立した「カプセル・コンピュータ」に由来する。

オリジナルゲームを作ることを目的に設立されたものの、当初は開発者こそ多く抱えたものの開発ラインが整わず、比較的安易に製作が可能だったエレメカ（メダルゲーム）で、1983年に業界に参入する。ビデオゲームとしてはその翌年の1984年発売の業務用縦スクロールシューティングゲーム『バルガス』が第一弾となるが、その後コナミからの転職組藤原得郎、岡本吉起により、名作と謳われるゲームが次々と開発され、徐々にゲーム会社としての知名度を上げていく。ただし、後の『ストリートファイターII』ブームが訪れるまで、経営的には火の車だったという。なお、ゲームの完成度の高さから当時「カプコンのゲームはナムコ（後のバンダイナムコエンターテインメント）から移籍した人間が作っている」という噂がまことしやかに囁かれていたが、デマであった。岡本はこの噂に触れ、自分の作った作品がそう評価されるのは嬉しいと発言している。

その後、数度の経営危機を乗り越えながら数多くのヒット作を生み出している。他の同業メーカーよりも社内の世代交代のサイクルが早いのが特徴でもあり、2000年代以前にヒット作を手がけたゲームデザイナーなど主要な人物の大半は既に退社、独立している。

2018年4月の時点で現在社員3000人、顧客の20％が日本、80％が海外となっている。